1206(建永元)年頃、親鸞門侶の慶円により開創された。勝鬘寺,上宮寺とともに三河三ヶ寺と称される。1549(天文18)年の門徒連判状に武士門徒115名が署名しているなど、その当時における本證寺門徒団の三河地方での一大勢力ぶりが窺える。
　1563(永禄6)年からの三河一向一揆では、上宮寺,勝鬘寺と並んで一揆方の拠点となり、一揆方が1564(永禄7)年の小川の戦いで松平元康方に敗れ、当主の空誓上人も逃走し兵火に焼かれたため、一時は廃寺となった。
　1585(天正13)年10月、家康によって再興を認められ、1663(寛文3)年までには再興したとされている。江戸時代には、上宮寺,勝鬘寺と並んで三河触頭三ヶ寺として知られる。
　現在も三河一向一揆の拠点となった名残りとして土塁,鼓楼や水濠を備え、城郭寺院となっている(本證寺城と呼ばれることもある)。また、書院は親鸞が泊まった際に、天井裏まで雨漏りがしていたのに、部屋までは漏らなかったという伝承が残されており、｢雨もり御殿｣と言われている。