1336(建武3)年、覚源禅師(平心處齊)が籐左衛門尉の案内で尾張国山田荘水野郷を訪れ、この地方の領主であった水野致国と美濃国小田の山内入道が開基檀越となり、臨済宗建長寺派の寺院として創建した。山号は応夢山、本尊は延命地蔵願王菩薩(地蔵菩薩)。
　1649(慶安2)年、喝堂全用が妙心寺派寺院として再興した。
　1650(慶安3)年、尾張徳川家初代･徳川義直が没すると、亡骸は江戸市ヶ谷藩邸から定光寺へ運ばれ葬られた。寺域に隣接する山林にその翌年から3年をかけて源敬公廟(徳川義直廟所)が造営され、尾張徳川家の庇護を受けるようになる(尾張徳川家の菩提寺ではない)。
　また、尾張徳川家第19代当主・徳川義親のとき、1936(昭和11)年までに同家が約300年間に造営した墓所約170基を廃し、徳川義直廟所の隣の徳川家所有地に徳川家納骨堂(崇徳廟)を造成して、遺骨をまとめて納骨した。なお、太平洋戦争後の戦災復興都市計画により、尾張徳川家の菩提寺である名古屋市の建中寺境内縮小にともない、歴代藩主の遺骨も徳川義親の意向もあって、崇徳廟に納められた。