1214(建保2)年、順徳天皇の皇女に物の怪がついて重い病にかかったため、｢蟇目(病魔退散や魔障退散を祈願した古来から伝わる歩射の儀式)の法｣の使い手である土佐国の本間三郎源重光が都に召されて、物の怪の正体である野狐を退治した。その遺骸は重光の所領でもあった三河国菅生郷に送られ埋葬された。のちに、亡き野狐の霊を弔うために日本六十余州の土を集めて築山稲荷として建立し、本間家が本宅を構えて仕えたのが恵美須神社の起源と伝わる。
　1604(慶長9)年、重光の子孫･本間頃羽左衛門倫重は邸内地五丁歩を神社に寄進し蛭子大神宮として人々の参拝を許し、後に岡崎十二社の一社とされた。1866(慶応2)年には、本間左門信堅が社殿を再建している。