811(弘仁2)年、嵯峨天皇の勅願により空海が創建した真言宗の古刹である。不動明王を本尊とし、定照寺と名づけられた。後に、補陀落上人により聖観音菩薩が安置されたことにより補陀落院と改称されたという。988(永延2)年、良祐により現在の伽藍の元が築かれ、なお境内に池を造った際に明鏡が出土し献上したことより、一条天皇より｢池鏡山円鏡寺｣の名を授かる。
　戦国時代以降には、織田信長，豊臣秀吉，徳川家康などの歴代権力者からの庇護を受けており、朱印状も受けている。1731(享保16)年4月12日の火災で観音堂が焼失が、1741(寛保1)年3月に観音堂が再建された。1914(大正3)年には楼門が修築された。
　円鏡寺は国の文化財4点、県の文化財11点、町の文化財25点を所有し｢美濃の正倉院｣とも呼ばれている。