築城年は定かではなく、駿河国守護･今川範政が駿府に入った1411(応永18)年頃とされるが、それ以前の建武年間(1334～38年)頃に安倍城に籠もる南朝方の狩野氏に対して、駿河に入国した北朝方の今川範国が築いたとも推測されている。南北朝時代以降は今川氏館の詰めの城として機能していたと考えられている。
　1568(永禄11)年冬、武田信玄が駿河へ侵攻すると、今川氏真は、北条氏に援軍を求めて薩埵峠で迎え撃とうとしたが、家臣の瀬名信輝，葛山氏元らが武田氏に内通しており、掛川城へと逃れた。駿府へ入った武田氏は賤機山城を落とすと、この城(『甲陽軍鑑』では｢籠鼻｣と記されるが本城を指すともいわれる)に陣取り、今川氏館(現･駿府城跡)に火を放って焼き尽くした。この時、武田側により一部改修が加えられた可能性が指摘されている。
　さらに1582(天正10)年、徳川家康の入府の際に再び落城し、そのまま廃城となったという。
　城は安倍川左岸に沿うように伸びる賤機山山頂(標高173m,比高150m)に位置する。馬の背状の尾根最上部に主郭を構え、南北の尾根上や東西に派生した尾根にも複数の曲輪を配し、狭い尾根筋には堀切を設けて防御性を高めている。主郭は中央部分の櫓台状に一段高くなった曲輪で南北二郭に分かれ、東側に犬走りの通路がある。北郭(城址碑が建つ)の北側と南郭の西側に土塁が付けられている。また、主郭の南側にはⅡ郭がある。