創建年代は定かではないが、平将門の御神霊を主祭神とし、相殿には、南宮神社(金山彦命)，西宮神社(蛭子命)が祀られている。
平氏一族間の私闘から始まり、結果的に朝廷への叛乱とみなされることに発展してしまった平将門の乱は、940(天慶3)年、新皇僭称後わずか2ヶ月で将門が藤原秀郷，平貞盛らの追討軍によって討たれ(享年38)、首級は京都で獄門にかけられた。伝承では、将門の首は故郷(武蔵国)恋しさに獄門を抜け出し東方へ飛び去ったという。この異変を知り、美濃国南宮大社では、将門の首が関東に戻ることで再び乱の起こることを恐れ祈願したところ、神社に座す隼人神が矢をつがへて東に飛びゆく平将門の首を射落とした。首が落ちた荒尾の地に平将門を神として崇め祀ることによって、再びその首が関東に戻らぬようその怒りを鎮め、霊を慰めるために創建されたのが御首神社という。
　このような謂れから、古来より首から上の病気平癒に御利益があるとされ、近年においては学業成就，合格祈願などにも御利益があるといわれている。境内には首上のご神徳から、帽子やスカーフなどの着装品の奉納が数多くみられる。