726(神亀3)年、聖武天皇の勅願寺として行基により開創された。当時は新達寺と称し、富幕山に開創されたが、平安時代に千頭ヶ峯の観音岩に移り名を真萱寺へと変え、やがて摩訶耶寺と呼ばれるようになり、平安末期に一条天皇の勅願により現在の場所へと移った。
　 本尊の厄除正観世音菩薩(秘仏)は奈良時代から今日まで度重なる兵火天災から僧たちによって守られ伝えられてきた。袋井の法多山、祝田山の善明寺の観音様と三姉妹観音で、その長女が摩訶耶寺の本尊とされる。ヒノキの一木造りで仕上げられた波切不動明王像(平安時代)と千手観音像(平安時代)は国の重要文化財、また阿弥陀如来像(平安時代)は県の重要文化財に指定されている。また、1632(寛永9)年に建てられた本堂の天井には、法橋関中が描いた花鳥図が配されている。
　庭園は、1240(仁治1)年頃の鎌倉初期の築庭と推定。出島，鶴島を配した池の型や三尊形式の石組などから平安時代の趣を残す池泉舟式蓬莱の名庭園である。高麗門は、1680(延宝8)年、野地城廃城の際に近藤用高の手配により山門として移築された。