1574(天正2)年、徳川家康が犬居城攻めのために築いた付城と考えられている。犬居城主の天野景貫は、今川氏が弱体化すると一度は徳川方に付いたが、その後武田信玄の遠江侵攻が始まると武田氏に寝返り、遠江における武田氏の尖兵として活動した。家康は犬居城を2度にわたって攻撃した。1574(天正2)年の攻撃では徳川軍は撃退されたが、武田勝頼が長篠設楽ヶ原の戦いで大敗した翌年の1576(天正4)年に再び総攻撃をかけ、犬居城を落城させた。堀之内城山城は、この2度に渡る犬居城攻撃の際の徳川方本陣として構えられたものと推測されている。
　城は、犬居城からは南東1.4kmの標高330mの山頂に築かれ、山頂に仕切り土塁で区画された主郭とニノ曲輪を置き、北斜面に1段の広い腰曲輪を備えている。二ノ曲輪直下の段曲輪には浅い横堀も築かれている。
　なお、近年、ハイキングコースも整備されている。